Densidad de clados y evolución de la diversidad.

Nature Communications volumen 14, número de artículo: 4576 (2023) Citar este artículo

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En los estudios evolutivos se invoca con frecuencia la suposición de un límite ecológico para el número de especies en una región determinada, pero su base empírica es notablemente escasa. Exploramos esta suposición integrando datos sobre distribuciones geográficas y relaciones filogenéticas de casi seis mil especies de vertebrados terrestres. En particular, probamos si la simpatía con especies estrechamente relacionadas conduce a tasas de especiación decrecientes. Introducimos el concepto de densidad de clados, que es la suma de las áreas de superposición entre una especie determinada y otros miembros de su taxón superior, ponderadas por su distancia filogenética. Nuestros resultados mostraron que, independientemente del taxón elegido y la incertidumbre en las relaciones filogenéticas entre las especies estudiadas, no existe una relación significativa entre la densidad de clados y la tasa de especiación. Argumentamos que la base mecanicista de la diversificación dependiente de la diversidad es frágil y que se necesita urgentemente una mejor comprensión de los mecanismos que impulsan los acervos regionales de especies.

¿Existe un límite para el número de especies que pueden coexistir en una región determinada? Esta pregunta ha intrigado durante mucho tiempo a los ecologistas y biólogos evolutivos, remontándose al menos a Elton1, quien argumentó que “…el número de diferentes tipos de animales que pueden vivir juntos en un área de tipo uniforme alcanza rápidamente un punto de saturación”. En las décadas siguientes, tales límites a la diversidad local fueron ampliamente aceptados, lo que llevó al concepto de limitar la similitud como un importante impulsor de la estructura comunitaria2,3,4,5. Como consecuencia, las comunidades fueron concebidas como el resultado determinista de procesos locales en áreas ecológicamente homogéneas, mientras que los mecanismos en otras escalas espaciales y temporales no se consideraron relevantes3,6. Este marco fue bien resumido por MacArthur4: “… si las áreas que se comparan no están saturadas de especies, será apropiada una respuesta histórica que involucre tasas de especiación y período de tiempo disponible; si las áreas están saturadas de especies, entonces la respuesta debe expresarse en términos del tamaño del nicho de espacio… y la similitud límite de las especies coexistentes”. Sin embargo, investigaciones posteriores cuestionarían cada vez más esta visión de la estructura comunitaria, especialmente en tres áreas principales. En primer lugar, la aparición aparentemente generalizada de similitud limitante y proporciones de tamaño constantes parecía ser ilusoria, ya que los análisis estadísticos adecuados comúnmente no lograban respaldarla7. Además, se demostró que hábitats aparentemente comparables en diferentes regiones del mundo albergan riquezas de especies dramáticamente diferentes, como los manglares8 y las vegetaciones mediterráneas9. Finalmente, algunos estudios interpretaron las relaciones asintóticas de diversidad local versus regional como evidencia potencial de saturación de especies (p. ej., referencias 10, 11). Sin embargo, la observación de que las propiedades de las comunidades locales podían predecirse con precisión a partir de reservas de especies regionales sugirió que las causas últimas de la variación en la riqueza de especies reflejarían en realidad mecanismos evolutivos/históricos a gran escala12. Además, este cambio hacia escalas espaciales y temporales más amplias no sólo no logró rescatar las ideas clásicas de saturación comunitaria, sino que en realidad condujo a dos enigmas importantes. En primer lugar, si la diversidad local puede predecirse a partir de la diversidad regional, habría que explicar, en primer lugar, qué mecanismos impulsan la evolución de los grupos de especies regionales. En segundo lugar, y posiblemente aún más desafiante, habría que conciliar cómo un fenómeno inherentemente local (la competencia interespecífica) se traduciría en cambios regionales en los grupos de especies.

En paleobiología, la cuestión de los límites de la diversidad se ha explorado de forma independiente al mismo tiempo que los debates en la literatura ecológica, y de manera igualmente polémica13,14. Algunos autores han argumentado que el proceso de diversificación es ilimitado15,16,17,18, mientras que otros autores favorecieron la existencia de fuertes límites a la diversidad, de modo que las tasas de especiación disminuirían y las tasas de extinción aumentarían a medida que el número de especies en una región se acercara a su límite. máximo, fenómeno conocido como dinámica de equilibrio de diversificación19,20,21,22,23. Se han propuesto tres fuentes principales de evidencia a favor de la dinámica de equilibrio24. Primero, se ha interpretado que la desaparición simultánea de un clado determinado y la proliferación de otro taxón ecológicamente similar es el resultado de adaptaciones superiores25, como la sustitución de briozoos ciclóstomos por queilostomos26 y braquiópodos por bivalvos (pero ver refs. 27,28,29). . En segundo lugar, el registro fósil de varios taxones se caracteriza por una relativa estabilidad a lo largo de largas escalas de tiempo evolutivas, como los mamíferos cenozoicos de América del Norte30, los vertebrados terrestres fanerozoicos23 y la fauna endémica de moluscos cenozoicos de Nueva Zelanda31. Finalmente, las tasas de diversificación después de extinciones masivas tienden a ser considerablemente más altas que las tasas normales, como se podría predecir por la diversificación debida a las oportunidades ecológicas resultantes (por ejemplo, refs. 20,32,33,34). También es importante señalar que, aunque estas ideas implican una dependencia negativa de la diversidad en las tasas de diversificación, algunos autores han argumentado lo contrario: a medida que se añaden continuamente nuevas formas de vida a una biota determinada, proporcionarían nuevos nichos, hábitats , y posibles interacciones con otras especies, de modo que el resultado general podría ser una influencia positiva en la diversificación, es decir, “la diversidad engendra diversidad”17,35,36. Sin embargo, hay que tener cautela al interpretar estos resultados. Por ejemplo, los análisis paleobiológicos tradicionalmente no se basan en especies, sino en niveles taxonómicos más altos (pero ver ref. 37), que podrían no reflejar necesariamente la misma dinámica de los patrones de diversificación de especies subyacentes38,39. Los patrones aparentes de diversificación desacelerada podrían resultar de simples restricciones topológicas en el árbol de la vida, ya que los niveles taxonómicos más altos tienden a describirse antes en un árbol determinado40, de evaluaciones subjetivas de los taxónomos, y porque el origen de los niveles taxonómicos más altos combina la diversificación fenotípica y de linaje. , ya que los clados morfológicamente distintos tienden a reconocerse más fácilmente como taxones superiores que otros nodos de un árbol determinado. De hecho, es importante señalar que las especies compiten entre sí (o, más específicamente, con individuos en poblaciones de diferentes especies), y la competencia entre taxones supraespecíficos no es un fenómeno que se haya definido adecuadamente41. Además, la mayoría de los datos del registro fósil involucran taxones de invertebrados de la plataforma marina poco profunda, que podrían no ser necesariamente representativos de ambientes terrestres u otros ambientes marinos38.

Un elemento común de la mayoría de los esfuerzos por modelar la dinámica de equilibrio es la analogía con los modelos de crecimiento logístico en biología de poblaciones. En primer lugar, la oportunidad ecológica durante las primeras etapas de la diversificación de un clado podría promover una radiación relativamente rápida, tanto por la falta de competidores como por la alta disponibilidad de recursos42. Sin embargo, a medida que los nichos se ocupan, habría una disminución correspondiente en la diversificación43, de modo que el número de especies en una región estaría limitado por una capacidad de carga análoga al parámetro K en biología de poblaciones (por ejemplo, ref. 43). Con la creciente prevalencia de hipótesis filogenéticas anticuadas, dicha desaceleración se ha inferido comúnmente a partir de los patrones de ramificación temporal en las filogenias de especies existentes (p. ej., ref. 43., pero ver refs. 44, 45), aunque algunos estudios han enfatizado que sesgos tales ya que los modelos evolutivos mal especificados podrían conducir a desaceleraciones aparentes (por ejemplo, ref. 46). Una limitación importante de este enfoque es que, al centrarse simultáneamente en el número total de especies en una región (por ejemplo, refs. 10,15,19,25), implícitamente asume una aproximación media de campo en la que todas las especies son ecológicamente equivalentes. compiten de manera idéntica por los recursos y se superponen completamente en sus áreas geográficas. Sin embargo, incluso una visión superficial de las comunidades naturales hace inmediatamente obvio que cada especie tiene un conjunto único de áreas de distribución que se superponen con otras especies, de las cuales algunas podrían ser feroces competidoras, mientras que la simpatía con otras especies podría ser completamente intrascendente. Por lo tanto, si la diversificación está realmente limitada por la competencia, y en igualdad de condiciones, la diversificación debería ser inversamente proporcional al nivel de superposición del área de distribución con otras especies, ponderada por sus diferencias ecológicas.

En este estudio probamos una hipótesis central basada en expectativas de la dinámica de equilibrio: si la diversificación depende de la diversidad, la presencia de especies competitivas debería reducir las tasas de especiación. Para evitar el supuesto de campo medio indicado anteriormente, adoptamos un enfoque que implica tres pasos principales: (i) evaluamos hasta qué punto la distribución geográfica de cada especie en un clado se superpone con otros miembros del mismo taxón superior; (ii) sopesamos el nivel de superposición entre cada par de especies por su correspondiente distancia filogenética, asumiendo que sus tiempos de divergencia proporcionarían una indicación de la diferencia en sus características ecológicas. La suma de las superposiciones de rango ponderado, en adelante denominada densidad de clados (Fig. 1), correspondería al nivel de influencia ecológica potencial sobre una especie determinada por parte de otros miembros de su taxón superior; y (iii) probamos hasta qué punto la densidad de clados puede predecir la variación en las tasas de especiación de cuatro grandes clados de vertebrados terrestres.

Comenzamos con un conjunto de cinco especies, cuyas relaciones filogenéticas y tamaños de distribución se proporcionan en A y sus distribuciones geográficas se muestran en B. A partir de las distribuciones geográficas, es posible obtener una matriz de superposición de distribución, que mide el área de superposición entre cada una. par de especies (C). Luego, la filogenia se usa para calcular la matriz de varianza-covarianza filogenética (D), que luego se multiplica por cada elemento en la matriz de superposición de rango por la varianza-covarianza filogenética (E, F). Luego, todos los elementos de cada línea se suman para obtener las estimaciones de la densidad de clados para cada especie (G).

Las distribuciones de frecuencia de los tamaños de rango y los tamaños de superposición de rango para cada taxón se muestran en la Fig. 2. En general, hubo una amplia correspondencia entre la forma de estas distribuciones, con la distribución de frecuencia de los tamaños de superposición de rango ligeramente desplazada hacia la izquierda. Por lo tanto, basándose en estos resultados, se podría esperar ingenuamente que las densidades de clados fueran altas en todas las especies de todos los grupos. Sin embargo, la distribución de las estimaciones de densidad de clados estuvo invariablemente sesgada, con la gran mayoría de las especies mostrando valores bajos y solo un número relativamente pequeño de especies vivían en condiciones de alta densidad de clados (Fig. 3). En otras palabras, aunque la superposición de distribución es común, las condiciones en las que una especie se superpone con muchos linajes estrechamente relacionados son raras. La distribución geográfica de especies con densidades de clados inusualmente altas se muestra en la Fig. 4. Las regiones con especies escamosas con alta densidad de clados fueron en gran medida incongruentes entre Anguimorpha, Gekkota, Iguania y Scincoidea, lo que refleja distintas preferencias de cada taxón por diferentes tipos de biomas ( Figura 4a). Por otro lado, las especies de mamíferos con alta densidad de clados tendieron a ser más comunes en los trópicos húmedos de todo el mundo, excepto Diprotodontia, que se concentró en Oceanía por razones biogeográficas (Fig. 4b). Curiosamente, todos los quirópteros con alta densidad de clados se encontraron en el Nuevo Mundo, abarcando la mayor parte de la distribución de murciélagos en el continente, mientras que no se encontró ningún murciélago del Viejo Mundo dentro del 10% superior de las especies con mayor densidad de clados.

Se calcularon los tamaños de superposición de rango para todos los pares de especies en cada taxón. Las líneas verticales indican las medias de los datos transformados logarítmicamente correspondientes. Los datos de origen se proporcionan como un archivo de datos de origen.

Las distribuciones son invariablemente asimétricas y la mayoría de las especies muestran valores relativamente bajos de densidad de clados. El número de especies en cada clado es el siguiente: Anguimorpha [N = 162], Gekkota [N = 1225], Iguania [N = 1395], Scincoidea [N = 1216], Cetartiodactyla [N = 230], Chiroptera [N = 1182], Diprotodoncia [N = 139] y Primates [N = 387]. Los datos se presentan como: Anguimorpha [min = 0; bigote inferior = 0; percentil 25 = 261,134; mediana = 778,52; percentil 75 = 2013,554; bigote superior = 4642,184; máx = 17754,086], Gekkota [mín = 0; bigote inferior = 0; percentil 25 = 297,563; mediana = 954,457; percentil 75 = 2469,793; bigote superior = 5728,137; máx = 37806,053], Iguanía [mín = 0; bigote inferior = 0; percentil 25 = 1089,367; mediana = 3097,616; percentil 75 = 7538,88; bigote superior = 17213,15; máx = 43206,41], Scincoidea [mín = 0; bigote inferior = 0; percentil 25 = 1239,11; mediana = 3777,291; percentil 75 = 14321,733; bigote superior = 33945,67; máx = 129425,128], Cetartiodactyla [mín = 0; bigote inferior = 0; percentil 25 = 859,038; mediana = 2556,897; percentil 75 = 5330,742; bigote superior = 12038,3; máx = 18265,094], quirópteros [mín = 0; bigote inferior = 0; percentil 25 = 2148,482; mediana = 5211,879; percentil 75 = 10922,92; bigote superior = 24084,58; máx = 43382,571], Diprotodoncia [mín = 0; bigote inferior = 0; percentil 25 = 653,209; mediana = 1377,411; percentil 75 = 2197,731; bigote superior = 4514,512; máx = 8386,167] y Primates [mín = 0; bigote inferior = 0; percentil 25 = 973,24; mediana = 2016,426; percentil 75 = 3676,591; bigote superior = 7731,617; máx = 22711,306]. Los datos de origen se proporcionan como un archivo de datos de origen.

Los colores más intensos indican una concentración de rangos superpuestos. En el caso de los escamados (a), los clados analizados incluyen: Iguania (azul), Gekkota (rojo), Scincoidea (amarillo) y Anguimorpha (verde). Para los mamíferos (b), los clados analizados consisten en: Chiroptera (azul), Diprotodondia (rojo), Cetartiodactyla (amarillo) y Primates (verde). Las imágenes de silueta estaban disponibles bajo licencia de dominio público en PhyloPic81. Los mapas se generaron en QGIS82 (versión 3.22.3) utilizando mapas de distribución obtenidos de UICN71.

Dada la considerable variación en las tasas de especiación entre las especies de los taxones estudiados, medida por su correspondiente estadística λDR (Fig. S1), debería haber suficiente poder estadístico para detectar la influencia de la densidad de clados en las tasas de especiación. Sin embargo, después de tener en cuenta la incertidumbre filogenética, la asociación entre las tasas de especiación y las densidades de clados varió entre ligeramente positiva y ligeramente negativa en diferentes grupos, dependiendo de la topología particularmente elegida (Fig. 5). En particular, independientemente del taxón, y a pesar de la incertidumbre filogenética inherente, ninguna de estas asociaciones fue estadísticamente significativa para ninguna de las topologías probadas, lo que respalda la conclusión de que las tasas de especiación no se ven afectadas por los niveles observados de densidad de clados.

La distribución se basa en diferentes topologías probadas en cada taxón. Los datos de origen se proporcionan como un archivo de datos de origen.

En este estudio introducimos el concepto de densidad de clados y lo utilizamos para probar predicciones de modelos de equilibrio de diversificación. Contrariamente a lo esperado, demostramos que (i) la densidad de clados varía considerablemente entre especies y solo es alta en muy pocas de ellas; y (ii) no existe relación entre la densidad de clados y las tasas de especiación. Estos resultados ponen en duda la generalidad de los modelos de diversificación dependiente de la diversidad, al menos para los vertebrados terrestres. Nuestras conclusiones no están de acuerdo con algunos estudios recientes sobre dinámica de equilibrio. Por ejemplo, Weir47 encontró una relación significativa entre la desaceleración de la acumulación de linajes y el número máximo de especies regionalmente simpátricas de aves neotropicales, lo que sugiere que las tasas de especiación disminuyeron a medida que aumentaba el número de especies. Sin embargo, este efecto sólo se detectó en los clados de las tierras bajas, pero no en los de las tierras altas. Machac et al. 48 han demostrado que la fuerza de la desaceleración de la diversificación en los clados de mamíferos está relacionada con la superposición de rangos de especies dentro de los clados, de modo que los clados con muchos rangos superpuestos revelan desaceleraciones más pronunciadas (pero ver ref. 49). Asimismo, Kennedy et al. 50 han demostrado que la desaceleración de la diversificación en los clados de aves está relacionada con la superposición del rango de especies, y los clados que no revelan desaceleraciones son aquellos que se expanden geográficamente o en el espacio funcional.

Una limitación importante de estos estudios es que se basan en la estadística γ51, que estima si los nodos dentro de una filogenia están distribuidos desproporcionadamente hacia la raíz o las puntas del árbol. Por lo tanto, debido a la naturaleza del método, el estadístico γ tiende a dar más énfasis a los nodos profundos del árbol, mientras que los cambios en los nodos terminales (para los cuales se tendría información más precisa sobre la distribución de las especies) tienen menos consecuencias. Además, la estadística γ se ve fuertemente afectada por la decisión arbitraria de qué nodo y ramas descendentes representan el clado a estudiar, dado que agregar incluso un nodo inclusivo más podría afectar fuertemente la estadística γ. Lo que es aún más preocupante es que supone que todas las especies se afectan entre sí por igual, incluso aquellas que son completamente alopátricas. Por otro lado, el enfoque de densidad de clados propuesto aquí tiene dos propiedades importantes y deseables: pesa desproporcionadamente los linajes estrechamente relacionados (que se cree que muestran el mayor potencial para ejercer competencia interespecífica) y sólo permite que las especies estén sujetas a competencia interespecífica. competencia si muestran algún nivel de simpatía. Como consecuencia, la densidad de clados es una estadística particularmente adecuada para detectar la diversificación dependiente de la diversidad, si éstas estuvieran realmente presentes e impulsadas por la competencia entre parientes simpátricos. En particular, si las variables ambientales, como la temperatura y la productividad, fueran impulsoras importantes de una capacidad de carga regional interespecífica, se encontrarían patrones concordantes en la distribución geográfica de linajes con alta densidad de clados. Aunque las especies de mamíferos con alta densidad de clados estaban particularmente concentradas en los trópicos húmedos (Fig. 4C), la distribución altamente disjunta de los linajes de escamados con alta densidad de clados sugiere que estos patrones podrían simplemente reflejar factores históricos como el conservadurismo de nicho, a diferencia de áreas de capacidad de carga regional interespecífica consistentemente alta. Una observación interesante revelada al utilizar esta métrica es la detección de un subconjunto relativamente pequeño de linajes que viven bajo una densidad de clados sustancialmente mayor. Estos linajes podrían representar potencialmente puntos críticos de dinámica (co)evolutiva (por ejemplo, como centros particulares para cambios de huésped-parásito) y parecen ser un sistema modelo ideal para explorar las consecuencias evolutivas de la variación en la densidad de clados (ver también ref. 52).

Hay seis advertencias importantes que deben tenerse en cuenta al interpretar nuestros resultados. En primer lugar, los datos de distribución geográfica son notoriamente imprecisos, especialmente en lo que respecta a los errores al determinar los límites de distribución. Aunque esta es una limitación necesaria de los estudios a esta escala, creemos que es poco probable que conduzca a un sesgo sistemático que cambiaría nuestras conclusiones, dado que los taxones de vertebrados incluidos en nuestros análisis se encuentran entre los linajes animales con las distribuciones geográficas mejor conocidas. En segundo lugar, los rangos geográficos son dinámicos tanto en el espacio (una especie puede no estar distribuida equitativamente en todos los polígonos de distribución disponibles) como en el tiempo (los rangos pueden expandirse y contraerse siguiendo las fluctuaciones climáticas regionales). Es un desafío explicar plenamente esta variación, excepto para una pequeña minoría de especies con buenos datos geográficos y fósiles. Sin embargo, parece más probable que las distribuciones no homogéneas en el espacio y el tiempo conduzcan a menores oportunidades de simpatría, de modo que nuestros resultados podrían considerarse conservadores. En tercer lugar, nuestro uso de la estadística λDR significa que nuestros resultados reflejan diferencias en las tasas de especiación, mientras que la dinámica de equilibrio presumiblemente podría estar relacionada con las tasas de extinción. Estimar las tasas de extinción sólo con los linajes existentes es una tarea notoriamente difícil, pero Pires et al. 53 proporcionó evidencia para indicar que la dinámica de equilibrio dentro de un clado debería afectar principalmente las tasas de especiación (ver también las referencias 54,55,56). Además, contrarrestar la dependencia positiva de la diversidad podría potencialmente oscurecer la señal de dependencia de la diversidad en los análisis presentados aquí. Cuarto, los conceptos de especies y las tradiciones taxonómicas podrían cambiar entre los diferentes grupos taxonómicos estudiados. Por ejemplo, si un taxón determinado tiende a clasificarse según las tradiciones de “división” o “agrupación”, eso afectará la forma en que se calculan sus distribuciones geográficas y tiempos de divergencia. Aunque estos efectos deberían explorarse en estudios futuros, el hecho de que veamos resultados consistentemente negativos en todos los taxones sugiere que este factor podría no ser lo suficientemente fuerte como para sesgar nuestras conclusiones. Quinto, asumimos que las especies con áreas de distribución que no se superponen no influyen en sus tasas de diversificación por linaje. Por ejemplo, se podría imaginar un escenario en el que la interacción entre dos especies en competencia conduzca a una exclusión competitiva completa, de modo que sus distribuciones sean completamente parapátricas. Aunque es posible, creemos que es poco probable que este mecanismo afecte nuestras conclusiones por tres razones principales: (1) los casos bien documentados de parapatriación debido a interacciones competitivas son extremadamente raros y a menudo implican hipótesis alternativas (por ejemplo, ecotonos agudos); (2) el efecto sobre la diversificación implicaría la consiguiente disminución del área de distribución geográfica, aunque la relación entre la riqueza de especies y el tamaño del área de distribución está lejos de estar bien establecida; y (3) cualquiera que sea el impacto potencial de las especies alopátricas, parece que sería considerablemente más débil que el de las especies coexistentes. Finalmente, nuestra medida de densidad de clados supone que existe una relación directa entre las distancias ecológicas y filogenéticas entre especies. La idea de que las especies estrechamente relacionadas tienden a competir más fuertemente se remonta al menos a Darwin, pero a menudo se cuestiona su generalidad (p. ej., ref. 57). Los estudios futuros que incorporen explícitamente diferencias funcionales entre linajes podrían proporcionar información valiosa sobre los niveles potenciales de competencia interespecífica en un marco similar al desarrollado aquí para medir la densidad de clados, particularmente en los casos en los que la dependencia de la diversidad podría no escalar proporcionalmente con la distancia filogenética.

La dicotomía entre los factores de diversificación de especies independientes y dependientes de la diversidad tiene paralelos directos con una controversia similar en biología de poblaciones25. Siguiendo las ideas pioneras de Elton58, Lotka59 y Volterra60, las explicaciones de las fluctuaciones poblacionales se plantearon como debidas a variables exógenas (climáticas), en contraposición a factores endógenos (dependientes de la densidad)61,62. Al igual que en el estudio de la biología de poblaciones, este debate se ha prolongado durante décadas63,64 debido a la escasez de herramientas metodológicas y conceptuales que pudieran distinguir claramente las predicciones de cualquiera de los modelos. En particular, a menudo falta un componente geográfico de la diversificación de linajes65, aunque se ha argumentado que el nivel de simpatría refleja el grado en que una región está saturada66. En este estudio buscamos cerrar esta brecha introduciendo el concepto de densidad de clados y no encontramos evidencia de una dinámica de equilibrio en dos grupos de vertebrados terrestres ricos en especies y ecológicamente diversos. La constante falta de asociación entre la densidad de clados y la diversificación nos obliga a repensar la base conceptual de la dinámica de equilibrio, para empezar. Se basa en el fenómeno de la competencia interespecífica, que de hecho prevalece, pero luego tácitamente da una serie de saltos en el argumento, postulando que la competencia interespecífica entre conjuntos de especies a escalas locales se traduce en un efecto consistente a escalas regionales, que simultánea e igualmente impacta a todas las especies de un taxón determinado (incluso si no son simpátricas), hasta tal punto que conduce a una depresión dependiente de la diversidad en las tasas de diversificación. Dado que no parece haber una relación directa entre la diversidad permanente y las tasas de diversificación (por ejemplo, refs. 49, 67), el apoyo empírico para la mayoría de esos vínculos es, en el mejor de los casos, tenue. La mayor disponibilidad de conjuntos de datos filogenéticos y biogeográficos a gran escala debería permitir oportunidades sin precedentes para evaluar los mecanismos que impulsan las diversidades regionales, pero dichas evaluaciones también deberían ir acompañadas de un marco más riguroso de los supuestos subyacentes de los modelos que se están probando.

Las relaciones filogenéticas en este estudio se obtuvieron de la base de datos PHYLACINE 1.2.1 para mamíferos68 y de Tonini et al.69 para escamatos. Estos grupos fueron elegidos porque se encuentran entre los organismos terrestres con la mejor información filogenética y geográfica disponible, pero también porque los ecto y endotermos parecen representar modos cualitativamente distintos de evolución del rango geográfico70. En lugar de incluir todas las especies en esos taxones, estudiamos subclados que eran más ecológicamente homogéneos para facilitar la interpretación de los resultados obtenidos, centrándonos en las especies particulares para las cuales tanto datos filogenéticos como de distribución estaban disponibles. El conjunto de datos combinado incluyó 5936 especies distribuidas entre mamíferos y escamados. El número de especies incluidas en este estudio y el valor correspondiente del porcentaje total estimado de especies en cada clado de mamíferos son: Cetartiodactyla [N = 230, 69%], Chiroptera [N = 1,182, 88%], Diprotodontia [N = 139, 94%], Primates [N = 387, 76%], y para escamados son: Anguimorpha [N = 162, 65%], Gekkota [N = 1,225, 54%], Iguania [N = 1,395, 67%] y Scincoidea [N = 1216, 64%]. Las distribuciones geográficas se obtuvieron de archivos de forma disponibles en la base de datos de la Lista Roja de Especies Amenazadas de la UICN, versión 2018-271. Utilizamos la proyección cilíndrica de áreas iguales para minimizar la sobreestimación sistemática de áreas cercanas a los polos. Todos los rangos inciertos e introducidos clasificados según los criterios de la UICN no se incluyeron en nuestro análisis. Utilizando los polígonos de la UICN de todas las especies disponibles en cada grupo de vertebrados, calculamos el área de superposición de distribución entre todos los pares de especies y el tamaño de distribución de cada especie utilizando las funciones 'gArea' y 'gIntersection' de 'rgeos' 0,5–972 . Todos los análisis de este artículo se realizaron en R 4.2.173.

En trabajos anteriores se han utilizado varios enfoques para medir el grado de superposición geográfica entre un conjunto de especies. Por ejemplo, Weir47 utilizó el número máximo de especies regionalmente simpátricas como medida del grado de coexistencia, lo que proporciona un límite superior útil para el nivel de superposición de distribución, pero requeriría una interpretación cautelosa, dado que dicho nivel de superposición de distribución Es posible que no represente las condiciones típicas que se encuentran en el área de distribución de la mayoría de las especies, ya que algunas especies pueden superponerse solo en la periferia de su área de distribución. Alternativamente, Kennedy et al. 50 utilizaron el número medio de especies coexistentes en todas las distribuciones. En este estudio introducimos una métrica llamada densidad de clados, que mide el grado en que una especie determinada es simpátrica con otros linajes, ponderada por su correspondiente similitud filogenética. En la Fig. 1 se proporciona una ilustración de los pasos involucrados en el cálculo de la densidad de clados y se explica a continuación. Comenzamos con un conjunto de cinco especies, cuyas relaciones filogenéticas y tamaños de rango se indican en la Fig. 1A y las distribuciones geográficas se muestran en la Fig. 1B. Luego calculamos una matriz de superposición de rango, que mide el área de superposición entre cada par de especies (Fig. 1C). Usando la filogenia, calculamos la matriz de varianza-covarianza filogenética (Fig. 1D) y luego multiplicamos cada elemento en la matriz de superposición de rango por la varianza-covarianza filogenética (Fig. 1E, F). Finalmente, sumamos todos los elementos en cada línea para obtener las estimaciones de la densidad de clados para cada especie (Fig. 1G). Es importante señalar que no tomamos en cuenta las especies para las cuales no había información geográfica en nuestras estimaciones de densidad de clados, ya que no había medios obvios para hacerlo de manera objetiva y sistemática. Sin embargo, dado que esas especies tienden a ser taxones poco conocidos con áreas de distribución pequeñas, es poco probable que afecten en gran medida las estimaciones de la densidad de clados.

Exploramos la variación en las tasas de especiación utilizando la estadística DR74 (en adelante, λDR). λDR es un estimador de la tasa de especiación no basado en modelos que se calcula como un promedio ponderado de las longitudes inversas de las ramas entre una especie determinada y la raíz de la filogenia (es decir, el conjunto de ramas de raíz a punta). Por lo tanto, es similar al estimador de densidad de nodos75, excepto que pone más énfasis en las longitudes de ramas recientes74. Como consecuencia, λDR tiende a reflejar tasas de especiación más que tasas netas de diversificación74,76. Es importante señalar que la relación entre la densidad de clados y λDR no es obvia, dado que se puede imaginar un escenario con altas tasas de especiación y densidades de clados cero si todas las especies son alopátricas, mientras que se podrían encontrar tasas de especiación relativamente bajas y densidades de clados altas. si todas las especies son simpátricas. En nuestros análisis, las tasas de especiación se calcularon en base a todas las especies en las filogenias originales, en lugar de solo las especies con información sobre rangos geográficos, para no sesgarlas hacia abajo.

Probamos la asociación entre las tasas de especiación y la densidad de clados utilizando 'ES-sim' (disponible en https://github.com/mgharvey/ES-sim), que es una prueba semiparamétrica para análisis de diversificación dependiente de rasgos77. En este enfoque, en lugar de modelar explícitamente la relación entre los rasgos candidatos y la diversificación, los análisis prueban las correlaciones entre las estadísticas resumidas de los patrones de ramificación filogenética y la variación de los rasgos en las puntas de un árbol filogenético determinado. El uso de métricas de tasa de especiación específicas de puntas se ha sugerido recientemente como una alternativa a la diversificación paramétrica dependiente del estado debido a las elevadas tasas de resultados falsos positivos, dado que la heterogeneidad en las tasas de diversificación de la filogenia subyacente podría sesgar las inferencias de asociaciones entre rasgos y diversificación independientemente de su relación subyacente78. Las simulaciones han demostrado que el uso de ES-sim para rasgos continuos proporciona una potencia igual o superior que QuaSSE77. Además, dado que son computacionalmente rápidos, el uso de métricas específicas de punta hace factible explorar el impacto de la incertidumbre filogenética en los análisis. ES-sim se implementó utilizando el código proporcionado por Harvey & Rabosky77 (disponible en https://github.com/mgharvey/ES-sim), con 100 simulaciones utilizadas para construir la distribución nula de asociaciones de especiación de rasgos para pruebas de significancia. Como la elección de datos filogenéticos juega un papel importante en las inferencias a gran escala de patrones de diversificación79, tomamos en cuenta la incertidumbre filogenética repitiendo cada análisis para 100 topologías alternativas.

Dado que hubo una variación considerable en la densidad de clados entre especies (ver Resultados), también exploramos la variación espacial en la densidad de clados. Seleccionamos todas las especies dentro del 10% de densidades de clados superiores dentro de su taxón y trazamos sus distribuciones geográficas en un mapa global. Luego buscamos cualitativamente la congruencia geográfica entre taxones, lo que sería indicativo de mecanismos subyacentes comunes.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen del informe de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Todos los datos utilizados en nuestros análisis están disponibles para acceso público y las fuentes específicas se proporcionan en las secciones correspondientes de nuestros métodos. En particular, las filogenias se obtuvieron de la base de datos PHYLACINE 1.2.1 para mamíferos68 y de Tonini et al.69 para escamados y los datos de distribución geográfica se obtuvieron de la base de datos de la Lista Roja de Especies Amenazadas de la UICN Versión 2018-271. Los datos de origen se proporcionan como un archivo de datos de origen. Los datos originales se proporcionan con este documento.

Todos los códigos desarrollados para nuestros análisis están disponibles en un repositorio público80 (https://github.com/raqueldivieso/clade_density).

Elton, CS La ecología de los animales (Wiley, 1950).

Hutchinson, GE Homenaje a santa rosalía o ¿por qué hay tantos tipos de animales? Soy. Nat. 93, 145-159 (1959).

Artículo de Google Scholar

Hutchinson, GE La paradoja del plancton. Soy. Nat. 95, 137-145 (1961).

Artículo de Google Scholar

Macarthur, RH Patrones de diversidad de especies. Biol. Rev. 40, 510–533 (1965).

Artículo de Google Scholar

MacArthur, R. & Levins, R. La similitud, convergencia y divergencia limitantes de especies coexistentes. Soy. Nat. 101, 377–385 (1967).

Artículo de Google Scholar

Ricklefs, RE Diversidad comunitaria: roles relativos de los procesos locales y regionales. Ciencia 235, 167-171 (1987).

Artículo ADS CAS PubMed Google Scholar

Simberloff, D. & Boecklen, W. Santa Rosalía reconsiderada: proporciones de tamaño y competencia. Evolución 35, 1206 (1981).

Artículo PubMed Google Scholar

Ricklefs, RE y Latham, RE Diversidad de especies en comunidades ecológicas: perspectivas históricas y geográficas (eds. Ricklefs, RE y Schluter, D.) 215–229 (University of Chicago Press, 1993).

Shmida, A. Vegetación mediterránea en California e Israel: similitudes y diferencias. isr. J.Bot. 30, 105-123 (1981).

Google Académico

Terborgh, JW & Faaborg, J. Saturación de comunidades de aves en las Indias Occidentales. Soy. Nat. 116, 178-195 (1980).

Artículo de Google Scholar

Cornell, HV & Lawton, JH Interacciones entre especies, procesos locales y regionales y límites a la riqueza de las comunidades ecológicas: una perspectiva teórica. J.Anim. Ecológico. 61, 1 (1992).

Artículo de Google Scholar

Pärtel, M., Zobel, M., Zobel, K., Van Der Maarel, E. & Partel, M. El conjunto de especies y su relación con la riqueza de especies: evidencia de las comunidades de plantas de Estonia. Oikos 75, 111 (1996).

Artículo de Google Scholar

Valentine, JW Diversidad de nichos y patrones de tamaño de nichos en fósiles marinos. J. Paleontol. 43, 905–915 (1969).

Google Académico

Raup, DM Diversidad taxonómica durante el fanerozoico: El aumento en el número de especies marinas desde el Paleozoico puede ser más aparente que real. Ciencia 177, 1065–1071 (1972).

Artículo ADS CAS PubMed Google Scholar

Walker, TD y Valentine, JW Modelos de equilibrio de la diversidad evolutiva de especies y el número de nichos vacíos. Soy. Nat. 124, 887–899 (1984).

Artículo de Google Scholar

Cracraft, J. Diversificación biológica y sus causas. Ana. Mo. Bot. Gard. 72, 794 (1985).

Artículo de Google Scholar

Benton, MJ y Emerson, BC ¿Cómo llegó a ser tan diversa la vida? La dinámica de la diversificación según el registro fósil y la filogenética molecular. Paleontología 50, 23–40 (2007).

Artículo de Google Scholar

Bush, AM y Bambach, RK Diversificación mesozoica-cenozoica sostenida de metazoos marinos: una señal consistente del registro fósil. Geología 43, 979–982 (2015).

ADS del artículo Google Scholar

Carr, TR & Kitchell, JA Dinámica de la diversidad taxonómica. Paleobiología 6, 427–443 (1980).

Artículo de Google Scholar

Miller, AI y Sepkoski, JJ Modelado de la diversificación de bivalvos: el efecto de la interacción en un sistema macroevolutivo. Paleobiología 14, 364–369 (1988).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Benson, RBJ y cols. Casi estasis en la diversificación a largo plazo de los tetrápodos mesozoicos. PLoS Biol. 14, e1002359 (2016).

Artículo PubMed Google Scholar

Cerca, RA et al. Dinámica de la diversidad de tetrápodos terrestres fanerozoicos a escala de comunidad local. Nat. Ecológico. Evolución. 3, 590–597 (2019).

Artículo PubMed Google Scholar

Close, RA, Benson, RBJ, Upchurch, P. & Butler, RJ El control del efecto especie-área respalda la diversificación limitada de los vertebrados terrestres mesozoicos a largo plazo. Nat. Comunitario. 8, 15381 (2017).

Artículo ADS CAS PubMed Google Scholar

Patzkowsky, ME Origen y evolución de las biotas regionales: una perspectiva en el tiempo profundo. Año. Rev. Planeta Tierra. Ciencia. 45, 471–495 (2017).

Artículo ADS CAS Google Scholar

Sepkoski, JJ Un modelo cinético de diversidad taxonómica fanerozoica I. Análisis de órdenes marinos. Paleobiología 4, 223–251 (1978).

Artículo de Google Scholar

Sepkoski, JJ, McKinney, FK y Lidgard, S. Desplazamiento competitivo entre briozoos ciclóstomos y queilostomos pospaleozoicos. Paleobiología 26, 7-18 (2000).

2.0.CO;2" data-track-action="article reference" href="https://doi.org/10.1666%2F0094-8373%282000%29026%3C0007%3ACDAPPC%3E2.0.CO%3B2" aria-label="Article reference 26" data-doi="10.1666/0094-8373(2000)0262.0.CO;2">Artículo PubMed Google Scholar

Gould, SJ & Calloway, CB Almejas y braquiópodos: barcos que pasan durante la noche. Paleobiología 6, 383–396 (1980).

Artículo de Google Scholar

Benton, MJ Prueba de los papeles de la competencia y la expansión en la evolución de los tetrápodos. Proc. R. Soc. B Biol. Ciencia. 263, 641–646 (1996).

ADS del artículo Google Scholar

Benton, MJ Paleobiología evolutiva (eds. Jablonski, D., Erwin, DH y Lipps, JH) (University of Chicago Press, 1996).

Alroy, J. El registro fósil de los mamíferos norteamericanos: evidencia de una radiación evolutiva del Paleoceno. Sistema. Biol. 48, 107-118 (1999).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Crampton, JS y cols. ¡El arca estaba llena! Constante disminución de la biodiversidad marina somera del Cenozoico en un continente aislado de latitud media. Paleobiología 32, 509–532 (2006).

Artículo de Google Scholar

Krug, AZ y Patzkowsky, ME Rápida recuperación de la extinción masiva del Ordovícico tardío. Proc. Acad. Nacional. Ciencia. Estados Unidos 101, 17605–17610 (2004).

Artículo ADS CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Krug, AZ y Patzkowsky, ME Variación geográfica en la rotación y recuperación de la extinción masiva del Ordovícico tardío. Paleobiología 33, 435–454 (2007).

Artículo de Google Scholar

Stroud, JT & Losos, JB Oportunidad ecológica y radiación adaptativa. Año. Rev. Ecológico. Evolución. Sistema. 47, 507–532 (2016).

Artículo de Google Scholar

Dobzhansky, T.. Evolución en los trópicos. Soy. Ciencia. 38, 209–221 (1950).

Schemske, DW Especiación y patrones de diversidad (eds. Butlin, RK, Bridle, JR y Schluter, D.) (Cambridge University Press, 2009).

Liow, LH & Finarelli, JA Un equilibrio global dinámico en la diversificación de carnívoros durante 20 millones de años. Proc. R. Soc. B Biol. Ciencia. 281, 20132312 (2014).

Artículo de Google Scholar

Benton, MJ Biodiversidad terrestre y marina. Geol. J. 36, 211–230 (2001).

Artículo de Google Scholar

Januario, M. & Quental, TB Reevaluación de la “ley de extinción constante” para rumiantes en diferentes escalas taxonómicas. Evolución 75, 656–671 (2021).

Artículo PubMed Google Scholar

Holman, EW La variable independiente en el origen temprano de taxones superiores. J. Theor. Biol. 181, 85–94 (1996).

Artículo ADS CAS PubMed Google Scholar

Benton, MJ Progreso y competencia en la macroevolución. Biol. Rev. 62, 305–338 (1987).

Artículo de Google Scholar

Schluter, D. La ecología de la radiación adaptativa (Oxford Univ Press, 2000).

Rabosky, DL y Lovette, IJ Diversificación dependiente de la densidad en la reinita norteamericana. Proc. R. Soc. B Biol. Ciencia. 275, 2363–2371 (2008).

Artículo de Google Scholar

Phillimore, AB & Price, TD Cladogénesis dependiente de la densidad en aves. PLoS Biol. 6, e71 (2008).

Artículo PubMed Google Scholar

Louca, S. & Pennell, MW Los árboles de tiempo existentes son consistentes con una infinidad de historias de diversificación. Naturaleza 580, 502–505 (2020).

Artículo ADS CAS PubMed Google Scholar

Revell, LJ, Harmon, LJ y Glor, RE El modelo subparametrizado de evolución de secuencias conduce a un sesgo en la estimación de las tasas de diversificación a partir de filogenias moleculares. Sistema. Biol. 54, 973–983 (2005).

Artículo PubMed Google Scholar

Weir, JT Momento divergente y patrones de acumulación de especies en aves neotropicales de tierras bajas y tierras altas. Evolución 60, 842–855 (2006).

PubMed Google Académico

Machac, A., Graham, CH, Storch, D. y Davies, J. Los controles ecológicos de la diversificación de los mamíferos varían según la escala filogenética. Globo. Ecológico. Biogeogr. 27, 32–46 (2018).

Artículo de Google Scholar

Crouch, NMA Patrones compartidos de acumulación espacial de linajes entre vertebrados terrestres. J. Biogeogr. 48, 1811–1823 (2021).

Artículo de Google Scholar

Kennedy, JD y cols. La expansión en el espacio geográfico y morfológico impulsa la continua diversificación de linajes en una radiación paseriforme global. Proc. R. Soc. B Biol. Ciencia. 285, 20182181 (2018).

Artículo de Google Scholar

Pybus, OG y Harvey, PH Prueba de modelos macroevolutivos utilizando filogenias moleculares incompletas. Proc. R. Soc. Londres. B Biol. Ciencia. 267, 2267–2272 (2000).

Artículo CAS Google Scholar

Pie, MR y Caron, FS Redes de superposición de rango geográfico y macroecología de la coexistencia de especies. MÁS UNO 17, e0266275 (2022).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Pires, MM, Silvestro, D. & Quental, TB Las interacciones dentro y entre clados dieron forma a la diversificación de los carnívoros terrestres. Evolución 71, 1855–1864 (2017).

Artículo PubMed Google Scholar

Alroy, J. Extinción constante, diversificación limitada y estasis descoordinada en los mamíferos de América del Norte. Paleogeogr. Paleoclimatol. Paleeco. 127, 285–311 (1996).

Artículo de Google Scholar

Foote, M. Componentes de origen y extinción de la diversidad taxonómica: problemas generales. Paleobiología 26, 74-102 (2000).

Artículo de Google Scholar

Ezard, THG, Aze, T., Pearson, PN y Purvis, A. La interacción entre el clima cambiante y la ecología de las especies impulsa la dinámica macroevolutiva. Ciencia 332, 349–351 (2011).

Artículo ADS CAS PubMed Google Scholar

Godoy, O., Kraft, NJB & Levine, JM Relación filogenética y determinantes de los resultados competitivos. Ecológico. Letón. 17, 836–844 (2014).

Artículo PubMed Google Scholar

Elton, CS Fluctuaciones periódicas en el número de animales: sus causas y efectos. J. Exp. Biol. 2, 119-163 (1924).

Artículo de Google Scholar

Lotka, AJ Elementos de biología física (Williams & Wilkins, 1925).

Volterra, V. Fluctuaciones en la abundancia de una especie considerada matemáticamente. Naturaleza 118, 558–560 (1926).

Artículo ADS MATEMÁTICAS Google Scholar

Andrewartha, HG y Birch, LC La distribución y abundancia de animales (University of Chicago Press, 1954).

Nicholson, AJ El autoajuste de las poblaciones al cambio. Puerto de primavera fría. Síntoma. Cuant. Biol. 22, 153-173 (1957).

Artículo de Google Scholar

Harmon, LJ y Harrison, S. La diversidad de especies es dinámica e ilimitada a escala local y continental. Soy. Nat. 185, 584–593 (2015).

Artículo PubMed Google Scholar

Rabosky, DL y Hurlbert, AH La riqueza de especies a escala continental está dominada por límites ecológicos. Soy. Nat. 185, 572–583 (2015).

Artículo PubMed Google Scholar

Pigot, AL, Phillimore, AB, Owens, IPF y Orme, CDL La forma y dinámica temporal de los árboles filogenéticos que surgen de la especiación geográfica. Sistema. Biol. 59, 660–673 (2010).

Artículo PubMed Google Scholar

Weir, JT & Price, TD Límites de especiación inferidos de tiempos hasta simpatría secundaria y edades de especies que se hibridan a lo largo de un gradiente latitudinal. Soy. Nat. 177, 462–469 (2011).

Artículo PubMed Google Scholar

Tietje, M. et al. La variación global en la tasa de diversificación y la riqueza de especies no están relacionadas en las plantas. Proc. Acad. Nacional. Ciencia. Estados Unidos 119, e2120662119 (2022).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Faurby, S. y col. PHYLACINE 1.2: el atlas filogenético de la macroecología de mamíferos. Ecología 99, 2626 (2018).

Artículo PubMed Google Scholar

Tonini, JFR, Beard, KH, Ferreira, RB, Jetz, W. y Pyron, RA Las filogenias de escamatos completamente muestreadas revelan patrones evolutivos en el estado de amenaza. Biol. Conservar. 204, 23–31 (2016).

Artículo de Google Scholar

Pie, MR, Divieso, R. y Caron, FS ¿Los tamaños del rango geográfico evolucionan más rápido en endotermos? Evolución. Biol. 48, 286–292 (2021).

Artículo de Google Scholar

UICN. La lista roja de especies amenazadas de la UICN. Versión 2018-2. https://www.iucnredlist.org (2019).

Bivand, R. & Rundel, C. rgeos: interfaz para el motor de geometría - código abierto ('GEOS'). (2021).

Equipo central de R. R: Un lenguaje y entorno para la informática estadística. https://www.R-project.org/ (2022).

Jetz, W., Thomas, GH, Joy, JB, Hartmann, K. & Mooers, AO La diversidad global de aves en el espacio y el tiempo. Naturaleza 491, 444–448 (2012).

Artículo ADS CAS PubMed Google Scholar

Freckleton, RP, Phillimore, AB y Pagel, M. Relacionar los rasgos con la diversificación: una prueba sencilla. Soy. Nat. 172, 102-115 (2008).

Artículo PubMed Google Scholar

Belmaker, J. & Jetz, W. Papeles relativos de las limitaciones ecológicas y energéticas, las tasas de diversificación y la historia de la región en los gradientes globales de riqueza de especies. Ecológico. Letón. 18, 563–571 (2015).

Artículo PubMed Google Scholar

Harvey, MG y Rabosky, DL Rasgos continuos y tasas de especiación: alternativas a los modelos de diversificación dependientes del estado. Métodos Ecología. Evolución. 9, 984–993 (2018).

Artículo de Google Scholar

Beaulieu, JM y O'Meara, BC Detectando cambios de diversificación ocultos en modelos de especiación y extinción dependientes de rasgos. Sistema. Biol. 65, 583–601 (2016).

Artículo PubMed Google Scholar

Título, PO y Rabosky, DL ¿Las macrofilogenias producen inferencias macroevolutivas estables? Un ejemplo de reptiles escamosos. Sistema. Biol. 66, 843–856 (2016).

Pie, MR, Divieso, R. & Caron, FS Densidad de clados y evolución de la diversificación dependiente de la diversidad. GitHub https://doi.org/10.5281/zenodo.7999494 (2023).

Keesey TM PhyloPic. http://phylopic.org/ Consultado en mayo de 2022.

QGIS.org. Sistema de Información Geográfica QGIS. http://www.qgis.org (Asociación QGIS, 2022).

Descargar referencias

El FSC fue financiado a través de una beca de posgrado de CAPES (Beca 88887.649737/2021-00). RD fue financiado a través de una beca de posgrado de la CAPES (Beca 88887.351866/2019-00). Este artículo se desarrolla en el contexto de los Institutos Nacionales de Ciencia y Tecnología (INCT) en Ecología, Evolución y Conservación de la Biodiversidad, con el apoyo del MCTIC/CNpq (proc. 465610/2014-5) y FAPEG (proc. 201810267000023).

Departamento de Biología, Universidad Edge Hill, Ormskirk, Lancashire, Reino Unido

Marcio R. Pie

Departamento de Zoología, Universidad Federal de Paraná, Curitiba, Paraná, Brasil

Raquel Divieso & Fernanda S. Caron

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La preparación del material, la curación de datos y el análisis fueron realizados por MRP, RD y FSC. El primer borrador del manuscrito fue escrito por MRP. Todos los autores leyeron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia a Marcio R. Pie.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nature Communications agradece a los revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Acceso Abierto Este artículo está bajo una Licencia Internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, compartir, adaptación, distribución y reproducción en cualquier medio o formato, siempre y cuando se dé el crédito apropiado al autor(es) original(es) y a la fuente. proporcione un enlace a la licencia Creative Commons e indique si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la normativa legal o excede el uso permitido, deberá obtener permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

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Pie, MR, Divieso, R. & Caron, FS Densidad de clados y evolución de la diversificación dependiente de la diversidad. Nat Comuna 14, 4576 (2023). https://doi.org/10.1038/s41467-023-39629-5

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Recibido: 15 de septiembre de 2022

Aceptado: 16 de junio de 2023

Publicado: 29 de julio de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41467-023-39629-5

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